Der ehrgeizige Jungunternehmer Ross Ulbricht (Nick Robinson) gründet den ersten komplett anonymen und unregulierten Marktplatz im Internet: 'Silk Road'. Dieses zunächst idealistische Vorhaben entwickelt sich rasch zu einer Multimillionen-Dollar-Pipeline für illegale Drogen und somit zum am schnellsten wachsenden Drogenmarkt im 'Darknet' des 'World Wide Web'. Bald darauf gerät seine Seite in den Fokus des abgehalfterten und unberechenbaren DEA-Agenten Rick Bowden (Jason Clarke), dem jedes Mittel recht ist, ihn zur Strecke zu bringen.