Jean Grey (Sophie Turner) entwickelt ungeahnte Kräfte, die sie als 'Dark Phoenix' auf die dunkle Seite der Mutanten ziehen. Die anderen X-Men um Charles Xavier (James McAvoy), Raven alias 'Mystique' (Jennifer Lawrence) und Hank McCoy aka 'Beast' (Nicholas Hoult) müssen nun entscheiden, ob das Leben von Phoenix tatsächlich schützenswerter ist, als das Überleben der gesamten Menschheit: Die 'X-Men' müssen sich in 'Dark Phoenix' nicht nur ihrem stärksten und mächtigsten Gegner stellen, sie sind auch mit der Tatsache konfrontiert, dass dieser Gegner aus ihren eigenen Reihen stammt. Es ist Jean Grey, die bei einer Rettungsmission im All beinahe getötet wurde, dann aber von einer unbekannten kosmischen Kraft getroffen wird. Bei ihrer Rückkehr von dieser Mission sind diese Kräfte zwar viel stärker und mächtiger geworden, doch sie sind auch viel instabiler und kaum kontrollierbar. Jean kämpft mit diesen neuen ihr innewohnenden Kräften, die sie weder versteht, noch zügeln kann. Der Kontrollverlust führt dazu, dass sie die Menschen, die ihr wirklich nahe sind und die sie liebt, vor den Kopf stößt und verletzt. Gleichzeitig beginnt sie die ureigentlichen Verbindungen auseinanderzunehmen, die die X-Men zusammenhält. Die Gruppe, die wie eine Familie war, fällt auseinander und sie müssen einen Weg finden wieder zueinander zu kommen - nicht nur um Jeans Seele zu retten, sondern auch, um unseren Planeten vor einer Invasion von Aliens zu schützen, die durch Jeans neue Kräfte die Galaxie beherrschen wollen.